2.1. Distribución

En el estómago de la abeja se ha demostrado la presencia de bacterias asociadas con el néctar y el medio ambiente, tales como Lactobacillus kunkeei y Parasaccharibacter apium (Oliver, 2015Oliver R., Reevaluating Beebread: Part 2. American Bee Journal,2015
).

En el intestino medio, la presencia de bacterias no es estables (Raymann et al., 2018Raymann K., MoN.A.ran N.A. The role of the gut microbiome in health and disease of adult honey bee workers. Current Opinion in Insect Science 2018; 26: 97-104
) y generalmente se deben a que este esta adyacente al píloro, donde hay una localización local de Frischella perrara (Kwong y Moran, 2016Kwong W. K., Moran N.A. Gut microbial communities of social bees. Nature Reviews Microbiology 2016, 14: 374-384,
).

En el íleon la concentración microbiana es de aproximadamente 10⁸ bacterias, entre las que se encuentran la especie Snodgrasella alvi, Gilliamella apicola, Frischella perrara (Raymann et al., 2018Raymann K., MoN.A.ran N.A. The role of the gut microbiome in health and disease of adult honey bee workers. Current Opinion in Insect Science 2018; 26: 97-104
). También se pueden encontrar lactobacilos debido a su proximidad al recto (Kwong y Moran, 2016Kwong W. K., Moran N.A. Gut microbial communities of social bees. Nature Reviews Microbiology 2016, 14: 374-384,
). En este se encuentran aproximadamente 10⁹ bacterias de los géneros Bifidobacterium (Bifidobacterium asteroides)y Lactobacillus (L. Frirm 4 y L. Frirm 5, Lactobacillus clusters) (Oliver, 2015Oliver R., Reevaluating Beebread: Part 2. American Bee Journal,2015
).

En un estudio realizado por Kwong y Moran (2016)Kwong W. K., Moran N.A. Gut microbial communities of social bees. Nature Reviews Microbiology 2016, 14: 374-384,
se plantea la siguiente relación decreciente de abundancia entre los microorganismos que componen dicha microbiota: L. Frirm 5, L. Frirm 4, G. apícola, S. alvi, Bifidobacterium spp, F. perrara, P. apium, Bartonella apis (Kwong y Moran, 2016Kwong W. K., Moran N.A. Gut microbial communities of social bees. Nature Reviews Microbiology 2016, 14: 374-384,
).

Sin embargo, esta composición depende de varios factores tales como, el uso de antibiótico en la colmena, los químicos empleados para tratar a las plantas, el clima presente, la dieta y la edad del insecto (Raymann et al., 2018Raymann K., MoN.A.ran N.A. The role of the gut microbiome in health and disease of adult honey bee workers. Current Opinion in Insect Science 2018; 26: 97-104
) (Kešnerová et al., 2019Kešnerová L., Emery O., Troilo M., Liberti J., Erkosar B., Engel P. Gut microbiota structure differs between honeybees in winter and summer; ISME J 2019.
).

Por ejemplo, existen estudios en los que, además de las bacterias ya mencionadas, se han encontrado Betaproteobacterias como Simonsiella spp. y Neisseria spp., Gammaproteobacterias como Serratia spp. (Jeyaprakash et al., 2005Jeyaprakash A, Marjorie A, Hoy MA, Allsopp MH. Bacterial Diversity in Worker Adults of Apis mellifera capensis and Apis mellifera scutellata (Insecta: Hymenoptera) Assessed Using 16S rRNA Sequences. J InvertebrPathol 2005; 84:96-103.
), Proteus spp, Klebsiella spp, Pseudomonas spp. (García et al., 2006García D., Rojas M.A., Sánchez J. Contenido microbiológico cultivable del tracto intestinal y polen almacenado de Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae), Acta Biológica Colombiana2006; 11(1):123-129
) y Actinobacterias como Micrococcus spp.

En un estudio realizado en Cuba por Risco y García en el 2005, se determinó la presencia de bacterias pertenecientes, en su mayoría, a la familia Enterobacteriaceae, en el intestino de abejas pecoreadora de la especie Apis mellifera. Dentro de las especies encontradas en el estudio están, Enterobacter aglomerans, y Morganella morganii (Risco y García, 2005Risco C., García R. Microbiota del sistema digestivo de 20 abejas Apis mellifera. Ciencia y Abejas 2005 (52): 5-7
).

Otras investigaciones plantean que la microbiota intestinal de la abeja reina no coincide con la de las obreras, de hecho, carecen de muchas de las bacterias que se consideran vitales para los las obreras, y se cree que esta diferencia se debe fundamentalmente a la dieta que reciben (Oliver, 2015Oliver R., Reevaluating Beebread: Part 2. American Bee Journal,2015
) (Tarpy et al., 2015Tarpy D., Mattila H., Newton I. Development of the honey bee gut microbiome throughout the queen-rearing process. Appl Environ Microbiol 2015; 81:3182-3191.
).

Esta variación en la composición y concentración microbiana del intestino de las abejas melíferas, también se ve reflejada a medida que envejecen las diferentes castas (García et. al, 2006García D., Rojas M.A., Sánchez J. Contenido microbiológico cultivable del tracto intestinal y polen almacenado de Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae), Acta Biológica Colombiana2006; 11(1):123-129
) (Tarpy et al., 2015Tarpy D., Mattila H., Newton I. Development of the honey bee gut microbiome throughout the queen-rearing process. Appl Environ Microbiol 2015; 81:3182-3191.
).

La composición microbiana de la Reina está dominada (78%) por bacterias entéricas (Escherichia spp. y Gilliamella apicola) en la vida temprana (larva), con pequeñas proporciones de lactobacilos, bifidobacterias y alfaproteobacterias. Mientras que en la madurez está compuesta principalmente de alfaproteobacterias (Tarpy et al., 2015Tarpy D., Mattila H., Newton I. Development of the honey bee gut microbiome throughout the queen-rearing process. Appl Environ Microbiol 2015; 81:3182-3191.
).

En un estudio realizado por García en el 2006García D., Rojas M.A., Sánchez J. Contenido microbiológico cultivable del tracto intestinal y polen almacenado de Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae), Acta Biológica Colombiana2006; 11(1):123-129
se plantea que la concentración microbiana de la obrera aumenta a medida que la abeja asume su papel en la colmena (García et. al 2006García D., Rojas M.A., Sánchez J. Contenido microbiológico cultivable del tracto intestinal y polen almacenado de Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae), Acta Biológica Colombiana2006; 11(1):123-129
). También se observa que, a medida que dicha casta envejece, se acumulan Proteobacterias y disminuyen los microorganismos de los géneros Lactobacillus y Bifidobacterium, lo que es consistente con un conjunto de marcadores de senescencia del huésped (Anderson et al.,2018Anderson K., Ricigliano V., Mott B. The queen’s gut refines with age: longevity phenotypes in a social insect model. Microbiome 2018; 6 (108).
).

Estas diferencias también se encuentran vigentes entre las abejas obreras. Mientras que en el intestino de las abejas pecoreadoras se han identificado especies bacterianas como Proteus spp, Klebsiella spp., Streptococcus spp, Micrococcus spp. Pseudomonas spp . , en el caso de las abejas recién nacidas solo se identificaron bacterias de los géneros Klebsiella y Pseudomonas (García et. al., 2006García D., Rojas M.A., Sánchez J. Contenido microbiológico cultivable del tracto intestinal y polen almacenado de Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae), Acta Biológica Colombiana2006; 11(1):123-129
).

También se ha identificado una diferencia en la microbiota de los zánganos y de las reinas. En las reinas dominan las acetobacterias, L. Firm 4 y 5 y P. apium. Mientras que en los zánganos podemos encontrar como bacteria dominante únicamente a los lactobacilos L. Firm 4 y L. Firm 5 (Yun et al., 2019Yun J., Jung M, Kim P., Bae J.; Social status shapes the bacterial and fungal gut communities of the honey bee; Scientific Reports 2019;8.
).

2.2. Características

3.1. Salud de la abeja

En particular, se conoce que las bacterias intestinales de los géneros Bifidobacterium y Lactobacillus protegen a sus huéspedes a través de metabolitos antimicrobianos, inmunomodulación y competencia (Baffoni et al., 2016Baffoni L., Gaggìa F., Alberoni D, Nanetti A, Di Gioia D. Effect of dietary supplementation of Bifidobacterium and Lactobacillus strains in Apis mellifera L. against Nosema ceranae. Beneficial microbes 2016; 7(1):45-51.
).

Se han encontrado evidencias de que la especie Lactobacillus apis sp. nov.perteneciente a la microbiota de la abeja Apis mellifera posee un efecto inhibitorio, in vitro, sobre Paenibacillus larvae sub sp. larvae y sobre Melissococcus plutonius, agentes causales de la loque americana y europea respectivamente (Killer et al., 2013Killer J, Dubná S , Sedláček I, Švec P Lactobacillus apis sp. nov., from the stomach of honeybees (Apis mellifera) having in vitro inhibitory effect on causative agents of American and European Foulbrood. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology 2013; 64(1).
). También se ha demostrado que Parasaccharibacter apium aumenta, tanto in vitro como in vivo, la resistencia a la infección por Nosema sp., afectando positivamente a la salud de la abeja (Corby-Harris et al., 2016Corby-Harris V., Snyder, L., Meador Ch., Naldo, R., Mott, B., Anderson K. Parasaccharibacter apium, gen. Nov., sp. Nov., Improves Honey Bee (Hymenoptera: Apidae) resistance to Nosema. Journal of Economic Entomology 2016; 109(2)537-543.
).

Snodgrasella alvi y Gilliamella apicola protegen a las abejas melíferas de la invasión bacteriana principalmente en el intestino y en el recto (Vargas et al., 2012Vargas A., José -Vivero R., Uribe S, Moreno C, Cadavid G. Interacción de microbiotas bacterianas e insectos. Boletín del Museo Entomológico 2012; 4(3):13-21.
). También se ha demostrado que el probiótico L. kunkeei puede emplearse como candidato paratransgénico para el tratamiento de patógenos que afectan a las abejas melíferas (Rangberg et al., 2015Rangberg A., M athiesen G., Amdam G,. Diep D. B. The paratransgenic potential of Lactobacillus kunkeei in the honey bee Apis mellifera. Beneficial microbes 2015, 6 (11): 513-523.
).

En investigaciones recientes se plantea que la mezcla de microorganismos que se encuentran en el intestino de la abeja puede controlar el crecimiento de bacterias y hongos dañinos que pueden arruinar el pan de abeja o enfermar la colmena (Steffan et al., 2019Steffan S A, Dharampal P S, Danforth B N, Gaines-Day H R, Takizawa Y, Chikaraishi Y. Omnivory in Bees: Elevated Trophic Positions among All Major Bee Families, The American Naturalist 2019;194(3).
) (Suszkiw et al., 2019Suszkiw J. Microbes on the menu for bee larvae. PHYS ORG2019; 8.
). Igualmente, en el 2019, investigadores demostraron que las bacterias intestinales de las abejas melíferas, suprimen directamente los hongos que pueden provocar infecciones mortales, y que abejas que poseen una microbiota intestinal normal sobreviven más tiempo en comparación con aquellas que no la tienen (Burnham, 2019Burnham AJ, Scientific Advances in Controlling Nosema ceranae (Microsporidia) Infections in Honey Bees (Apis mellifera). Front. Vet. Sci. 2019; 6:79.
) (Vojvodic, 2019Vojvodic What’s All the Buzz Around Microbes? and, Fumigillin Returns to Combat Nosema. Both Good News! Bee Culture 2019;
). En otro estudio realizado por Baffoni y colaboradores (2016)Baffoni L., Gaggìa F., Alberoni D, Nanetti A, Di Gioia D. Effect of dietary supplementation of Bifidobacterium and Lactobacillus strains in Apis mellifera L. against Nosema ceranae. Beneficial microbes 2016; 7(1):45-51.
se demostró que bifidobacterias y lactobacilos naturales del intestino de la abeja disminuyen la infección producida por Nosema ceranae (Baffoni et al., 2016Baffoni L., Gaggìa F., Alberoni D, Nanetti A, Di Gioia D. Effect of dietary supplementation of Bifidobacterium and Lactobacillus strains in Apis mellifera L. against Nosema ceranae. Beneficial microbes 2016; 7(1):45-51.
) Dentro de los lactobacilos con capacidad para inhibir la infección fúngica en las abejas melíferas está Lactobacillus johnsonii, bacteria que también protege a las abejas melíferas frente a Paenibacillus larvae, Ascosphaera apis, y Varroa spp. (Audicio, 2017Audisio M. C. Microorganismos beneficiosos para la abeja melífera. Revista del Centro de Investigaciones en Abejas Sociales 2017; 11-12
).

3.2. Metabolismo de la abeja

La microbiota intestinal de la abeja interviene en gran medida en las funciones digestivas de estos insectos. Estos microorganismos son empleados por la abeja para degradar una amplia gama de compuestos en el intestino provenientes de la miel, el polen, y el néctar de las flores, siendo los Lactobacilos los responsables de la mayor parte del rendimiento metabólico (Bonilla-Rosso y Engel, 2018Bonilla-Rosso G., Engel P., Functional roles and metabolic niches in the honey bee gut microbiota. Current Opinion in Microbiology 2018; 43: 69-76.
).Son ejemplos de estos, la rafinosa, la lactosa, la stachiosa, la xilosa, la arabinosa, la galactosa, los ácidos galacturónico y glucónico y la pectina, provenientes todos del polen y en su mayoría tóxicos para Apis mellifera (García et al., 2006García D., Rojas M.A., Sánchez J. Contenido microbiológico cultivable del tracto intestinal y polen almacenado de Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae), Acta Biológica Colombiana2006; 11(1):123-129
).

Asimismo, estos microorganismos son necesarios para las abejas, porque secretan enzimas que ayudan a descomponer y envejecer el polen crudo en pan de abeja, el cual es una forma más nutritiva y digerible (Steffan et al., 2019Steffan S A, Dharampal P S, Danforth B N, Gaines-Day H R, Takizawa Y, Chikaraishi Y. Omnivory in Bees: Elevated Trophic Positions among All Major Bee Families, The American Naturalist 2019;194(3).
; Suszkiw et al., 2019Suszkiw J. Microbes on the menu for bee larvae. PHYS ORG2019; 8.
). A su vez, múltiples especies fueron responsables de la acumulación de ácidos orgánicos y de productos intermedios obtenidos por la degradación de compuestos aromáticos (Bonilla-Rosso y Engel, 2018Bonilla-Rosso G., Engel P., Functional roles and metabolic niches in the honey bee gut microbiota. Current Opinion in Microbiology 2018; 43: 69-76.
).

Por otra parte, los microorganismos que componen la microbiota de las abejas, tanto sociales como solitarias, son esenciales para su crecimiento y desarrollo; son fuentes de aminoácidos y proteínas no vegetales que el insecto requiere para el desarrollo de estos procesos (Suszkiw et al., 2019Suszkiw J. Microbes on the menu for bee larvae. PHYS ORG2019; 8.
). Lo que constituye un principio para que esto insectos sean incorporados como omnívoros en la cadena trófica (Steffan et al., 2019Steffan S A, Dharampal P S, Danforth B N, Gaines-Day H R, Takizawa Y, Chikaraishi Y. Omnivory in Bees: Elevated Trophic Positions among All Major Bee Families, The American Naturalist 2019;194(3).
).

También se conoce que bacterias del género Bifidobacterium, desencadenan la producción de hormonas en las abejas, lo que afecta el desarrollo, el comportamiento y el sistema inmune del insecto (Engel, 2017Engel P. Identifican bacterias que ayudan en el proceso de digestión a las abejas. Revista de divulgación de CINVESTAV 2017.
).

Se conoce, además, que la bacteria Gilliamella apicola convierte, mediante glicolisis, los carbohidratos simples en energía y que las moléculas que se forman en este proceso son captadas por Snodgrassella para producir energía mediante el ciclo de Krebs debido a que esta no posee los genes que codifican para las proteínas involucradas en el proceso de glicolisis, pero si los del ciclo de Krebs (Mcafee, 2018Mcafee A. Who’s Got Guts: The Microbes Living in Bees? American Bee Journal 2018; 158.
).

3.3. Comportamiento de la abeja

En los últimos años también se ha observado una asociación entre la microbiota presente en el intestino de las abejas y el comportamiento y aprendizaje de estas. Se ha visto que abejas de laboratorio que carecen de estos microorganismos no aprenden tan bien como las abejas que tienen una microbiota completa (Vojvodic, 2019Vojvodic What’s All the Buzz Around Microbes? and, Fumigillin Returns to Combat Nosema. Both Good News! Bee Culture 2019;
).

Igualmente se descubrió que las especies sociales de Bombus (abejorros) y Apis tienen una microbiota central muy similar entre ellas, pero diferentes al encontrado en las abejas solitarias, lo que sugiere una relación directa entre el comportamiento y la socialidad desarrollada por las abejas y los microorganismos presentes en estas (Mcafee, 2018Mcafee A. Who’s Got Guts: The Microbes Living in Bees? American Bee Journal 2018; 158.
).

4.1. Salud humana

La microbiota de la abeja representa en la actualidad una nueva forma de combatir infecciones que afectan, en gran medida, a los seres humanos, debido a que poseen genes y metabolitos con acción antimicrobiana. Además, bacterias probióticas que se encuentran en estos insectos producen ácido láctico y ácido acético, los cuales ayudan al control del pH del intestino del ser humano y crean un ambiente que ayuda a prevenir el crecimiento de muchos tipos de bacterias patógenas y de levaduras (Castro, 2018Castro J. Los probióticos en la miel natural: ¿una fuente de salud? Campo Galego 2018.
).

Tal es el caso de la bacteria Lactobacillus kunkeei, la cual, según investigadores de la Universidad Mayor de Chile, es capaz de inhibir el crecimiento y el desarrollo de patógenos humanos que son resistentes a diversos fármacos. L. kunkeei posee genes y sustancias antimicrobianas potentes que pueden adherirse a células humanas y evitar la colonización de estas por Pseudomona aeruginosa, patógeno humano que genera infección en los pulmones, vías respiratorias, vías urinarias y los tejidos (Berríos et al., 2018Berríos P., Fuentes J. A., Salas D., Carreño A., Aldea P., Fernández F., Trombert A. N. Inhibitory effect of biofilm-forming Lactobacillus kunkeei strains against virulent Pseudomonas aeruginosa in vitro and in honeycomb moth (Galleria mellonella) infection model. Beneficial microbes 2018; 9(2), 257-268.
).

También existen evidencias de que L. kunkeei, tanto in vitro como in vivo, aumenta significativamente las concentraciones de anticuerpos IgA en humanos (Castro, 2018Castro J. Los probióticos en la miel natural: ¿una fuente de salud? Campo Galego 2018.
). Este microorganismo por su capacidad para descomponer la fructuosa, mejora el síndrome del intestino irritable mediado por este azúcar, que se da en seres humanos (Sakandar et al., 2019Sakandar H A , Kubow S, Ahmed F Isolation and in-vitro probiotic characterization of fructophilic lactic acid bacteria from Chinese fruits and flowers. LWT 2019; 104: 70-75.
). Esta característica también permite que el microorganismo pueda disminuir los niveles de azúcar en sangre y mejoran la relación fructuosa/glucosa lo que repercute en un efecto favorable sobre la diabetes (Castro, 2018Castro J. Los probióticos en la miel natural: ¿una fuente de salud? Campo Galego 2018.
).

Otra bacteria que se ha aislado del intestino de la abeja y es esencial para la salud de los seres humanos, por su alta capacidad productora de sustancias con propiedades antimicrobianas, es la cepa de Lactobacillus johnsonii CRL1647. Este lactobacilo sintetiza principalmente ácidos orgánicos que inhiben diferentes bacterias, que son transmitidas usualmente por alimentos contaminados, como Listeria monocytogenes, Staphylococcus aureus y Salmonella spp (Audicio, 2017Audisio M. C. Microorganismos beneficiosos para la abeja melífera. Revista del Centro de Investigaciones en Abejas Sociales 2017; 11-12
).

También se conoce q la cepa Enterococcus faecium SM21 aislada del intestino de la abeja en el año 2011 produce compuestos similares a la bacteriocina con efectos anti-Listeria (Audisio et al., 2011Audisio, M.C., Torres, M.J., Sabaté, D.C., Ibarguren, C., Apella, M.C. Properties of different lactic acid bacteria isolated from Apis mellifera L. bee-gut. Microbiological Research 2011; 1:1-13
).

4.2. Industria

Se cree que las bacterias intestinales de las abejas melíferas pueden utilizarse en la industria para la producción de productos fermentados. La bacteria L. kunkei tiene potencial para su uso en la fermentación de cereales (Sakandar et al., 2019Sakandar H A , Kubow S, Ahmed F Isolation and in-vitro probiotic characterization of fructophilic lactic acid bacteria from Chinese fruits and flowers. LWT 2019; 104: 70-75.
). Además, estas bacterias producen ácidos orgánicos tales como el ácido láctico y el ácido acético que se utilizan en todo el mundo como agentes de preservación de diferentes alimentos (Audicio, 2017Audisio M. C. Microorganismos beneficiosos para la abeja melífera. Revista del Centro de Investigaciones en Abejas Sociales 2017; 11-12
).